基于動態低頻振幅的有氧運動訓練后大腦功能可塑性研究

2021-12-12 02:47趙海軍李貞詹文峰
體育學刊 2021年6期
關鍵詞:腦區可塑性被試者

趙海軍 李貞 詹文峰

摘? 要:為運動影響大腦功能、結構可塑性的神經機制研究提供客觀的影像學證據?;陟o息態功能磁共振成像和結構磁共振成像,采用動態低頻振幅及基于體素的形態學測量方法,分析中等強度有氧訓練后大腦功能活動及灰質體積的變化,納入20名健康成年被試者參與6個月有氧運動訓練。采集所有被試者運動訓練前后rs-fMRI和結構磁共振數據并進行dALFF及VBM分析,提取差異腦區。結果顯示:6個月中等強度有氧運動訓練后,右側顳中回、海馬旁回、中央后回、楔前葉等腦區的dALFF較訓練前增高;左側額下回、額中回以及右側的緣上回、角回等腦區的dALFF較訓練前降低。研究認為,中等強度有氧運動訓練可以引起大腦執行控制網絡及額頂網絡相關腦區功能可塑性改變。

關? 鍵? 詞:運動生理學;有氧運動;動態低頻振幅;大腦可塑性;靜息態功能磁共振成像;

灰質體積

中圖分類號:G804.2文獻標志碼:A文章編號:1006-7116(2021)06-0139-06

A study on brain functional plasticity after aerobic exercise based on

the dynamic low-frequency amplitude

ZHAO Hai-jun1,LI Zhen2,ZHAN Wen-feng3

(1.School of Physical Education,South China Normal University,Guangzhou 510006,China;

2.Institute for Brain Research and Rehabilitation,South China Normal University,Guangzhou 510631,China;3.Radiology of Guangdong Second Provincial General Hospital,Guangzhou,510310,China)

Abstract: The purpose of this study is to provide objective imaging evidence for the study of the neural mechanism of the effect of exercise on brain functional (structural) plasticity. Based on resting state functional magnetic resonance imaging (rs-fMRI) and structural magnetic resonance imaging, dynamic amplitude of low-frequency fluctuation (dALFF) and voxel-based morphological (VBM) measurements were used to analyze the changes of brain functional activity and gray matter volume after moderate-intensity aerobic exercise. Both rs-fMRI and structural MRI data were collected for 20 healthy adult volunteers before and after 6 months of aerobic exercise. The data were separately used for dALFF and VBM analyses to identify regions showing aerobic exercise training related changes. Results show that compared with pre-exercise, 6-month aerobic exercise training induced significantly increased dALFF in the right middle temporal gyrus, right parahippocampal gyrus, right postcentral gyrus and right precuneus, and decreased dALFF in the left inferior frontal gyrus, left middle frontal gyrus, right supramarginal gyrus and right angular gyrus. The conclusion reveals moderate-intensity aerobic exercise can cause changes in the brain functional plasticity in some regions of executive control network and frontoparietal network.

Keywords: sports physiology;aerobic exercise;dynamic amplitude of low-frequency fluctuation;brain plasticity;resting-state functional magnetic resonance imaging;gray matter volume

大腦是人體最為復雜、精密的器官,可塑性是人腦的本質屬性,即腦可以被環境或經驗所修飾,具有在外界環境和經驗的作用下不斷塑造其結構和功能的能力[1]。國內外的研究證明,有氧運動對大腦可塑性的影響可在多方面得以體現,如膠質細胞體積增加、灰質體積增加和腦區間功能整合的改變[2-3]。一些來自神經科學領域的研究則表明,定期的運動訓練可促進大鼠海馬齒狀回顆粒下區的細胞體積增加[4-5],而持續性的有氧運動能夠增加老年人群灰質體積和白質纖維數量[6]。此外,一些體能較高人群(如籃球運動員和羽毛球運動員)表現出額葉、顳葉及小腦半球的體積較成人健康對照組增大[7],從事馬拉松長跑運動員的枕頂葉、前扣帶回和尾狀核的灰質體積較正常人增大[8]。除了運動從宏觀水平上影響人腦結構可塑性的這些發現,許多神經功能相關的研究亦指出運動還能促進大腦血管形成,影響神經活動發生,并最終改變大腦功能可塑性。神經生理的基礎性研究曾指出,專業運動員在接受相應的運動項目訓練后,可以改變其神經突觸長期增益效應(long-term potentiation,LTP),使神經細胞產生適應性(可塑性)變化[9]。許多大腦局部神經功能的臨床研究則發現,長期進行專項舞蹈練習的運動員雙側中央后回、左側顳上回等腦區的局部一致性活動明顯高于正常人群[10]。最近,應用動態低頻振幅的分析方法,有學者發現,乒乓球運動員在不同訓練程度下可發生大腦(快速)運動平衡和視覺運動協調相關腦區的局部腦自發活動的變異性變化[11]?;谇笆鰟游锖腿梭w實驗的研究表明,運動可以在一定程度上影響大腦功能、結構的可塑性。但是迄今為止,關于運動與大腦可塑性之間潛在的機制尚不明確。先前的研究亦主要關注的是運動員群體,正常人群相關的研究相對較少,導致運動與大腦可塑性的腦神經機制認識趨于局部化、片面化,且缺乏有力的實質性證據。

近年來新出現的功能磁共振技術(functional magnetic resonance imaging,fMRI)及一些先進的影像數據分析方法,能無創地提供活體大腦組織在功能、結構等方面的信息,被廣泛地應用于大腦可塑性的研究。低頻振蕩振幅(amplitude of low-frequency fluctuation,ALFF)可表征自發性神經元活動的強弱,從能量代謝角度客觀反映神經活動[12]。但越來越多的最新研究表明,大腦活動隨時間變化是動態的,基于大腦動力學的研究可以加深對人腦機制的理解[13-14]。因此,有學者提出使用ALFF結合滑動窗的動態低頻振幅(dALFF)分析方法來研究人類大腦的動態局部腦活動,有助于提高研究結果的可靠性[15-16]。據此,本研究擬采用dALFF的分析方法,對比正常人群有氧運動訓練前后腦局部功能區域活動的差異,動態地從大腦神經元活動的層面探討運動與大腦可塑性的神經機制,同時應用VBM計算方法,分析大腦灰質體積的變化情況,旨在為運動影響大腦功能、結構可塑性的神經機制研究提供客觀的影像學證據。

1? 材料與方法

1.1? 一般資料

2020年6月—2020年12月,通過廣告招募20例自愿參加體能訓練的健康成人,其中男性7例、女性13例,平均(28.7±8.2)歲,初中文化程度5例、高中文化程度7例、大學文化程度8例。

篩選標準:右利手;雙眼裸眼視力或矯正視力正常,無色弱或色盲;無腦部創傷,無精神障礙,無精神病、神經病或遺傳病史,且目前精神狀況良好;無嚴重軀體疾病,無其他可能影響腦功能與結構的疾病;無酒精或藥物依賴史;滿足廣東省第二人民醫院影像中心磁共振掃描核查清單中的要求,如體內無植入金屬(金屬假牙等),身體未裝有電子、磁性或機械設備(如心臟起搏器、助聽器)等。

所有被試者在進行磁共振掃描前均進行了全面的神經系統檢查,排除中樞神經系統疾病。在實驗開始前向所有被試者全面詳細地介紹本實驗的目的、操作流程以及注意事項。本研究通過廣東省第二人民醫院醫學研究倫理委員審核批準,所有被試者在檢查前均詳細告知實驗內容及方法,并簽署知情同意書。所有被試者在體能訓練前后分別進行一次焦慮自評量表(SAS)和抑郁自評量表(SDS)的心理狀態評估。

1.2? 中等強度有氧運動訓練方案

由一名高年資體育專業教師(20年教齡)指導所有被試者進行以下有氧運動項目(跑步、自行車、跳繩)訓練,具體項目類型由被試者自己選擇,采用HR(heart rate,HR)遙測儀(芬蘭產RS800XSD型)監控運動強度,達到個體中等強度運動負荷的HR目標區開始計時,運動30 min/d,3 d/周,訓練周期為6個月。

1.3? 設備及掃描參數

采用Philips Ingenia 3.0 T磁共振及24通道相控陣表面頭線圈采集結構及功能磁共振數據。所有被試者均需要進行兩次掃描,一次在入組后,一次在6個月訓練結束后。MRI采集前首先進行常規序列的MRI平掃,排除存在顱內器質性病變后再進行下述序列掃描。

1)高分辨結構磁共振(3D-T1WI)數據采集采用3D快速場回波序列,具體掃描參數如下:TR/TE=7.9/3.6 ms,層厚/層間距=1 min/0 mm,FOV=256 mm×256 mm,Flip angle=8°,矢狀位連續掃描185層,掃描時間為5 min 56 s。

2)靜息態功能磁共振(Resting-state fMRI)數據采集采用梯度回波平面回波序列(GRE-EPI),具體參數:TR/TE=2 000 ms/30 ms,層厚=3 mm,掃描層數=33,層間距=0.7 mm,FOV=224 mm×224 mm,Flip angle=90°,掃描基線平行于前后聯合線(AC-PC線),共采集240個時間點的全腦影像,掃描時間為8 min 6 s。

要求被試者在掃描過程中保持清醒、靜息平臥于檢查床,平靜呼吸,自然放松,固定頭部并最大限度地減少頭部及其他部位的主動與被動運動,同時閉上眼睛處于休息狀態,盡量不要做任何思維活動。

1.4? 數據預處理及分析

1)采用DPABI對BOLD-fMRI原始數據進行預處理,具體預處理步驟包括:(1)首先去除前10個時間點的數據;(2)層間時間差校正;(3)頭動矯正,排除頭動大于1.5 mm和1.5°的被試者;(4)去除協變量及線性漂移來減少生理和頭動的影響,其中協變量包括白質信號、腦脊液信號和24個頭動參數;(5)標準化處理,采用DARTEL方法將靜息態fMRI數據配準到MNI標準空間;(6)時間濾波(0.01~0.08 Hz),如果是分析ALFF,則在計算ALFF后再進行濾波處理;(7)空間平滑,以半高全寬(full width at half maximum,FWHM)為6 mm的平滑核對標準化后的功能圖像進行空間平滑。

2)結構圖像的預處理應用基于SPM12的DARTEL工具箱,主要步驟:(1)以前聯合為坐標原點,手動調整所有被試者的原始圖像;(2)對所有被試者的原始結構圖像進行分割,獲得每位被試者的灰質圖像;(3)生成每組被試者的灰質模板;(4)被試者之間配準:所有被試者的灰質圖像配準到生成的灰質模板;(5)調整:將灰質體積和密度圖像進行Jacobian參數校正;(6)平滑:將分割后的灰質圖像FWHM為8 mm的高斯核進行空間平滑;(7)空間轉化:將平滑后的原始空間數據轉化到MNI空間。

3)動態低頻振幅(dALFF)分析:利用快速傅立葉變換對時間序列進行頻率轉換后,在頻帶(0.01~0.1 Hz)計算每個頻率下的功率譜求平方根,在0.01~0.1 Hz內計算平均值,得到平均ALFF值。其計算公式為

ALFF=

其中,k為求和的頻率個數;fk為不同頻率(0.01~0.1 Hz);ak和bk均為不同頻率下對應的系數,N為體素總個數。采用滑動窗方法進行動態分析[17],定義時間序列的最小頻率fmin,選取50 TRs(100 s)的最佳窗寬、步長1 s的窗口對fMRI時間信號進行動態截取,最后應用方差量化平均ALFF值間的差異,得到平均dALFF值。使用DPARSF軟件中數據統計模塊,采用配對t檢驗,比較所有被試者運動后與運動前dALFF差別,并使用GRF校正,設置的閾限水平為(體素P<0.01)。

4)基于體素的灰質體積(VBM)分析:基于平滑后的標準空間下的灰質圖像(結構圖像預處理后數據),首先提取出兩組被試者的全腦灰質體積,然后采用雙樣本t檢驗比較所有被試者運動前、后是否存在灰質體積的改變,結果采用GRF校正,設置閾限水平(體素P<0.01)。

5)相關分析:提取所有被試者運動前后有統計學差異的腦區的平均dALFF值和灰質體積值,將之與SAS、SDS評分進行Spearman相關性分析。

2? 結果與分析

2.1? 人口統計學情況

人口統計學資料分析顯示,入組被試者在年齡、性別及受教育程度無明顯統計學差異。有氧運動訓練前后情緒量表評估無明顯的統計學差異,抑郁自評量表(SDS)平均得分為(24.9±9.1)分(P=0.280);焦慮自評量表(SAS)平均得分為(45.9±10.0)分(P=0.400)。

2.2? 6個月中等強度有氧訓練前后dALFF值及VBM分析結果

如表1、2及圖1所示,有氧運動訓練后右側顳中回、海馬旁回、中央后回、楔前葉等腦區的dALFF明顯增高;而左側額下回、額中回以及右側的緣上回、角回等腦區的dALFF明顯降低。運動訓練前后灰質體積沒有顯著差異。

圖像中左上角的數值為MNI坐標Z軸的值,右側分數條(colorbar色標)為t值區域;

圖中紅色的區域為運動后dALFF值升高的腦區,藍色的區域為運動后dALFF值降低的腦區。

2.3? 相關分析

運動訓練后dALFF發生改變的腦區未發現與SAS、SDS得分存在顯著相關性。

3? 討論

隨著認知科學技術的發展,在體育運動領域,無論是運動員的認知加工特征,還是運動鍛煉對大腦認知能力的促進,都受到了研究者的關注。大量的神經生物學研究表明,有氧運動不僅可以通過促進腦源性神經營養因子(BDNF)、內啡肽等神經遞質的釋放來改善大腦功能活動,干預認知行為形成過程;還能影響神經元增生、血管增生、膠質細胞體積增加,影響大腦微小結構(灰質體積及白質纖維等)的可塑性[18]。據此,本研究基于多模態磁共振技術及dALFF和VBM計算方法,分析正常人群有氧運動前后大腦局部神經活動及灰質結構的差異,探索運動對大腦功能、結構可塑性影響的影像學證據。研究結果顯示,被試者在6個月有氧運動后表現出異常的局部腦功能活動。與運動前相比,所有被試者運動后表現出明顯增高的dALFF在右側顳中回、海馬旁回、中央后回及楔前葉等區域,而左側額下回、額中回以及右側的緣上回、角回等腦區的dALFF明顯降低。

顳中回在顳葉的中間部位,與視覺、聽覺、記憶和平衡等相關,也參與動作的計劃和加工,包括動作觀察、邏輯推理、物體識別等功能。先前的文獻研究發現,持續抗阻力訓練1年后,健康成人大腦左側前島葉和左側顳中回功能活動明顯增加[19]。一項來自老年人的聯合干預(包括認知訓練、心理咨詢及有氧運動訓練)研究同樣也證實了長期的體育鍛煉有助于強化大腦顳上回、顳中回等區域的局部腦神經活動[20]。此外,來自任務態功能磁共振的研究亦發現,中等強度的單次急性有氧運動訓練后,顳中回、海馬旁回及頂上小葉腦局部自發性神經活動明顯增強[21]。Burdette等[22]的功能磁共振研究則指出,4個月有氧運動干預后,海馬、海馬旁等區域腦血流明顯增加。近期有文獻基于任務態腦功能磁共振研究得出結論,有氧運動訓練可以提高人腦的工作記憶能力。雖然工作記憶有一定的神經解剖基礎,但其仍然是靈活并且可以變化的,運動可以通過激活海馬以及相關區域的腦區從而提高工作記憶能力[23-24]。本研究得到的結果與上述報道基本一致,即在持續中等強度有氧運動后,海馬旁回以及顳上回腦區自發性神經活動明顯增強,提示運動訓練有助于增強上述腦區的功能可塑性。此外,鑒于海馬旁回在工作記憶中有著很重要的作用,而顳上回在視覺、聽覺、記憶和平衡等相關認知功能中起著重要的作用,說明中等強度有氧運動對提高人的工作記憶能力以及高級認知活動執行水平有一定的積極影響。

除了海馬旁回及顳中回,右側中央后回及楔前葉等區域的dALFF呈增高表現。雖然目前尚未檢索到有氧運動影響上述兩個區域局部神經活動的研究,但一些相關的研究給予了有益的提示。Wei等[25]探索長期參加太極拳練習者的腦功能局部一致性研究發現:與正常組對比,太極拳練習組在右側中央后回及楔前葉等區域局部功能一致性顯著增強,進一步的相關分析則揭示,中央后回局部一致性結構與被試者太極拳鍛煉經驗顯著相關。此外,長期進行專項練習的舞蹈運動員雙側中央后回、左側顳上回等腦區的局部一致性活動明顯高于正常人群[10]?;谶@些發現并結合本次研究的結果,推測適當的運動干預或體能訓練可以增強局部自發性神經活動,且運動過程中對于視覺-空間整合能力及自我控制能力的要求,有助于改善大腦功能活動及高級認知執行,繼而引發大腦功能可塑性改變。

與運動前相比,所有被試者運動后表現出左側額下回、額中回及右角回等腦區dALFF明顯降低的改變。前額葉皮層(額下回及額中回)、角回均為額頂網絡內所包含的核心腦區,額頂網絡作為一個整體,主要功能涉及軀體感、知覺和痛覺的處理。從神經科學的視角上講,運動訓練行為是由大腦調動相關腦區和腦部網絡,控制身體和四肢的活動過程。先前的研究結果指出運動訓練行為能夠改變以前額葉為核心的大腦相應腦區的灰質體積和密度,整合額頂網絡的內部一致性活動,改變額頂網絡的功能活動模式[26-27]。Wei等[28]基于網絡水平的自發性神經活動(ALFF)研究結果發現,太極拳運動組額頂網絡靜態低頻振幅程度較正常對照組減低,且太極拳運動影響額頂網絡的功能活動模式。進一步的相關分析表明,太極拳鍛煉者執行控制能力增強,則額頂網絡與腹側注意網絡之間的功能連接強度也隨之增強;而太極拳鍛煉經驗時間越長,則額頂網絡與默認網絡之間的功能連接越低,進一步說明額頂網絡是受太極拳運動影響較大的神經網絡[28-29]。本研究結果顯示,有氧運動后額頂網絡內的多個腦區(額下回、額中回、角回)dALFF的下降,與上述文獻報道基本相符,同時也進一步證實了運動訓練調節額頂網絡的內部一致性活動這一觀點。

本研究應用ALFF結合滑動窗的先進分析方法(dALFF),揭示了中等強度有氧運動訓練對大腦局部神經活動的影響,為研究正常人腦功能可塑性提供了客觀的影像學證據。研究的不足在于只進行了單個時間點的縱向研究,未納入體育專業人群或運動員人群進行相關的橫向比較,且未納入不同類型的有氧運動比較。此外,本研究中僅僅測量了抑郁、焦慮等情緒量表,未加入行為數據測量進行多元化相關分析。在后續研究中,結合多個人群、不同運動類型的橫向及多時間點縱向數據,同時采集詳盡的認知行為學數據,將更加深入地闡述有氧運動與大腦可塑性(結構或功能)變化之間的關系。

中等強度有氧運動訓練后腦執行網絡內相關腦區dALFF值增加,而額頂網絡內相關腦區的dALFF值降低。本研究從靜息態腦功能角度,進一步揭示中等強度有氧運動前后大腦功能可塑性的變化特點,為運動與大腦可塑性的后續研究提供客觀的影像學證據。

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